Rúhíyyih Khánum nació en la ciudad de Nueva York el 8 de agosto de 1910. A la edad de 26 años se casó con Shoghi Effendi que luego devino líder de la Fe Baháʼí.
Casi inmediatamente después de su matrimonio sirvió como secretaria principal de Shoghi Effendi en inglés y en 1951, fue nombrada miembro del Consejo Internacional Baháʼí, que era una institución administrativa de la Fe Baháʼí creada como precursora de la Casa Universal de Justicia. En 1952 fue nombrada para el cargo de Mano de la Causa de Dios.
Desde 1957 hasta su muerte, Rúhíyyih Khánum viajó a más de 185 países y territorios trabajando con los varios millones de baháʼís del mundo. Alentó especialmente a los miembros de los pueblos indígenas a participar en la comunidad global baháʼí.